Rahastossa on toimiohjelautakunta, jossa on viisi jäsentä. Lautakunnan jäsenet nimittää neljäksi vuodeksi kerrallaan valtioneuvoston yleisistunto. Lautakunta valitsee keskuudestaan puheenjohtajan ja varapuheenjohtajan. Lautakunnan jäsenet toimivat tehtävässään virkavastuulla.

Lautakunnan tehtävänä on antaa toimiohjeita 1 §:n 4 momentissa tarkoitetuille yhtiöille 14 a §:n nojalla suoritetun erityistarkastuksen perusteella ajettaviin vahingonkorvaus- ja rikosoikeudenkäynteihin ja niissä annettujen tuomioiden täytäntöönpanoon liittyvissä asioissa sekä vahvistaa yhtiöiden ylivelkaantuneiden luottoasiakkaiden saatavien perintää ja velkajärjestelyjä koskevat periaatteet.

Lautakunnan kokoontumisesta, päätösvaltaisuudesta, päätöksentekomenettelystä ja jäsenten palkkioista määrätään rahaston säännöissä, jotka ministeriö vahvistaa.

Ministeriö käsittelee asiat, jotka koskevat valtion edustajan määrämistä valtion tai rahaston omistamien 1 §:n 4 momentissa tarkoitettujen yhtiöiden yhtiökokouksiin ja, ellei asia 5 §:n nojalla kuulu toimiohjelautakunnalle, toimiohjeiden antamista yhtiöille samoin kuin valtion etujen turvaamista sekä yhtiöitä yhteisesti koskevia hallinnointiperiaatteita.